A aventura usa principalmente uma perspectiva em terceira pessoa. As áreas de exploração possuem inimigos, perigos, trechos de plataforma e salas com quebra-cabeças. O objetivo é investigar o Reino das Sombras, resgatar os dragões aprisionados e derrotar os responsáveis pela invasão.

Spyro pode se mover, pular, planar, investir, cuspir fogo, lutar e usar habilidades sombrias. A tela sensível ao toque é usada para desenhar ou ativar alguns feitiços e resolver certas interações. Novas habilidades liberam caminhos que antes eram inacessíveis.

Volte às áreas anteriores depois de adquirir cada habilidade nova. Muitos obstáculos foram planejados para ser resolvidos mais tarde.

Observe os padrões de ataque dos inimigos e use os feitiços de toque com cuidado. Proteja Sparx e examine caminhos laterais em busca de itens úteis.