La aventura se desarrolla principalmente con una perspectiva en tercera persona. Las zonas incluyen enemigos, peligros, secciones de plataformas y salas de rompecabezas. El objetivo es investigar el Reino de las Sombras, rescatar a los dragones cautivos y derrotar a los responsables de la invasión.

Spyro puede moverse, saltar, planear, embestir, lanzar fuego, luchar y utilizar poderes de sombra. La pantalla táctil sirve para dibujar o activar ciertos hechizos y resolver algunas interacciones. Las nuevas habilidades permiten acceder a caminos que antes estaban bloqueados.

Regresa a las zonas anteriores cada vez que aprendas una habilidad nueva. Muchos obstáculos están pensados para resolverse más adelante.

Observa los patrones de ataque, usa con cuidado los hechizos táctiles y protege a Sparx. Revisa los caminos secundarios para encontrar objetos útiles.